美浜町は、旧若狭国に属し、敦賀市以東の旧越前国と国境を接していました。戦国時代には、若越国境の「境目の城」として国吉城が築かれ、越前朝倉氏の侵攻を防ぎ続けて「難攻不落」を誇りました。後に国吉城の城下町として整備された佐柿区は、江戸時代以降も丹後街道の宿場町として繁栄し、歴史的町並み景観を色濃く残しています。
資料館では、国吉城址と佐柿の町並みについて、様々な資料や映像等でご紹介しています。